Ginther continuou na Ferrari em 1961 e teve nas mãos o excelente modelo 156, conhecida pelo bico de tubarão. Logo na primeira prova foi o segundo colocado em Mônaco. A despeito de ter alcançado outros dois terceiros lugares, não foi páreo para Hill e Wolfgang von Trips e terminou apenas em quinto no campeonato.

Em 1962, passou a correr pela britânica BRM e teve uma temporada de altos e baixos. Com um terceiro lugar na França e um segundo na Itália, Ginther ficou em oitavo na tabela. Mas na temporada de 1963, o americano fez um campeonato bem mais regular e foi terceiro empatado com Graham Hill, com oito pontuações em dez corridas, sendo cinco no pódio (três segundos lugares).

Depois de outro ano bastante razoável na BRM, com mais dois segundos lugares e uma quinta posição na tabela, Ginther aceitou o desafio de ser piloto oficial da Honda, que faria em 1965 sua primeira incursão na Fórmula 1.

Num ano marcado por dificuldades normais de confiabilidade do conjunto carro/motor, Ginther alcançou dois sextos lugares (Bélgica e Holanda). Foi aí que, quando menos se esperava, veio a histórica vitória. Para ele e para a Honda.

GP do México, prova de encerramento da temporada. Ginther conseguiu um ótimo terceiro lugar no grid de largada, a 0s31 do pole position Jim Clark, com Dan Gurney em segundo com a Brabham. Logo na largada, o americano levou a Honda ao primeiro lugar e liderou de ponta a ponta.

Na altitude da Cidade do México, o motor Honda segurou as pontas até o fim, enquanto o Climax da Lotus de Jim Clark e da Brabham de Jack Brabham e o BRM de Graham Hill explodiram, e a embreagem de Jackie Stewart quebrou. Era a dedicação de Ginther nos testes dando resultado. Foi também a primeira vitória de um carro com pneu Goodyear na F1.

Em 1966, o regulamento da F1 mudou, e os motores passaram a ser de três litros. Com isso, a Honda se retirou da categoria até que seu novo propulsor ficasse pronto, e Ginther disputou apenas as duas primeiras provas do ano, com um pouco competitivo Cooper-Maserati.

Nas três provas finais, já com o novo carro da Honda, Ginther emplacou um quarto lugar no México. Em 1967, Richie chegou a tentar se classificar para o GP de Mônaco com um Eagle-Weslake da equipe do compatriota Dan Gurney, mas não se classificou e decidiu se aposentar.